De elektromagnetiske felter, der udsendes fra transmissionsmaster – som dem, der understøtter luftledningerne, der transporterer strøm fra energianlæg og ind til byerne – forstyrrer honningbiernes evne til at bestøve nærliggende planter. Denne forstyrrelse kan have en betydelig indvirkning på biodiversiteten i disse områder.

Det fremgår af en forskningsrapport, der blev udgivet på Science Advance 12. maj 2023. Rapportens hovedpunkter ridses op i den oversatte artikel fra New Scientist. Efterfølgende får du forskningsartiklens abstrakt, samt introduktions og diskussionsafsnittene. Til sidst noter og alle referencerne.

Honningbier og elektromagnetiske felter

Honningbier er ofte afhængige af naturlige elektromagnetiske felter (EMF’er) for at kunne navigere i deres omgivelser – de har et specialiseret magnetoreceptionssystem i deres mave. En voksende mængde forskning (*) har allerede antydet, at eksponering for kunstig EMF’er kan være desorienterende for honningbier, hvilket kan få dem til at fare vild på vej hjem fra fouragering og endda i nogle tilfælde efterlade hele kolonier med for få der kan fouragere til at kolonien kan overleve.

En gruppe forskere ved bla. University of Talca i Chile, udsatte 100 honningbier (Apis mellifera) for forskellige niveauer af højspænding, lavfrekvent EMF i et laboratorium i 3 minutter ad gangen. Sammenlignet med de honningbier, der blev udsat for lave niveauer, producerede de, der blev udsat for mere intense EMF’er, omkring 50 procent flere varmechokproteiner – de normalt fremkaldes ved høj varme, og er molekyler der beskytter cellerne mod stress. Forskerne så også et betydeligt fald i ekspressionsniveauet af gener forbundet med biernes evner til at fouragere, danne minder og navigere.

Forskerne observerede også honningbier i naturen i Quinamávida, Chile, og sammenlignede populationer i områder med aktive og inaktive højspændingstårne. De fandt, at for udvalgte honningbier tæt på aktive transmissionstårne fordobledes antallet af varmechokproteiner efter kun 5 minutter. Honningbier nær aktive højspændingstårne besøgte også kun de omkringliggende californiske valmueplanter (Eschscholzia californica), en tredjedel så ofte som dem, der ikke blev udsat for EMF’er.

“Bierne undgik de blomster, der var placeret i nærheden af luftledningerne,“ udtalte Ballesteros, en af forskerne. “De fløj ligesom mod blomsterne, men så foretræk de blot at holde sig væk.” Han sagde også, at plantepopulationerne var mindre varierede og rigelige i de samme områder.

Det er måske ikke hele billedet, ifølge Henry Lai og hans kollega B. Blake Levitt ved University of Washington i Seattle, der har studeret virkningerne af EMF’er på planter og dyr. De fortæller, at undersøgelsen kun ser på en slags EMF-eksponering i naturen, men det er sjældent i dag at finde et miljø med kun en enkelt kilde til EMF’er. For eksempel er mobiltelefonantenner, der udsender radiofrekvent stråling, undertiden monteret direkte på højspændingstransmissionmaster, så honningbierne oplever ofte multifrekvenseksponering. Selv emissioner fra forskerens mobiltelefoner, hvis de var i aktiv opkaldstilstand, kunne gøre en forskel, og forskerne bemærkede ikke, om mobilmaster var placeret i nærheden. Levitt og Lai bemærker også, at undersøgelsen ikke nævner, om feltstederne nær masterne var blevet testet for pesticider, som almindeligvis bruges til at holde sådanne områder fri for vegetation og kan også påvirke honningbier.

Lige nu har Miljøstyrelsen i eksempelvis Danmark ingen overvågning eller indsats på området, da indtil videre ikke har antaget elektromagnetisk forurening som et reelt fænomen. Det kan ud fra de mange undersøgelser viser sig et være en alvorlig fejl.

Studiet

‘Electromagnetic fields disrupt the pollination service by honeybees’ Marco A. Molina-Montenegro et al. Science Advance 12. maj 2023., Centro de Ecología Integrativa (CEI), Instituto de Ciencias Biológicas, Universidad de Talca, Campus Talca, Talca, Chile.
https://www.science.org/doi/10.1126/sciadv.adh1455

Abstrakt

Vi vurderede den effekt, som elektromagnetisk felter (EMF) udøver på honningbiers bestøvningseffektivitet ved hjælp af felt- og laboratorieforsøg. For det første målte vi niveauer af gen- og proteinekspression i metaboliske veje, der er involveret i stress og adfærdsmæssige reaktioner fremkaldt af EMF. For det andet vurderede vi effekten af EMF på adfærden hos honningbier samt frøproduktion hos den honningbi-bestøvede californiske valmue og endelig ved at måle konsekvenserne af bestøvningsfejl på planternes samfundsrigdom og overflod. EMF-eksponering udøvede stærk fysiologisk stress på honningbierne, som det fremgår af den forbedrede ekspression af varmechokproteiner og gener, der er involveret i antioxidantaktivitet, og påvirkede ekspressionsniveauerne af adfærdsrelaterede gener. Desuden modtog valmueindivider i Californien, der voksede nær EMF, færre honningbibesøg og producerede færre frø end planter, der voksede langt fra EMF. Endelig fandt vi et pukkelformet forhold mellem EMF og planteartsrigdom og overflod af planter. Vores undersøgelse giver afgørende bevis for skadelige virkninger af EMF på honningbiers bestøvningsadfærd, hvilket fører til negative virkninger på plantesamfundet.

Introduktion

Menneskelige aktiviteter har ændret naturlige økosystemer verden over på mange måder gennem ødelæggelse og forringelse af levesteder, tab af biodiversitet og ændringer i artsinteraktioner (1). Disse ændringer i naturlige økosystemer har også forringet de varer og tjenester, som økosystemerne leverer til menneskeheden, hvilket i sidste ende hindrer menneskers velfærd (2-5). Bestøvning skiller sig ud blandt de økosystemtjenester, der trues af menneskelige aktiviteter (6), især gennem omdannelsen af naturlige vegeterede områder til byer og afgrødeområder (7).

Efterhånden som landskaberne blev forvandlet, steg adgangen til elektrisk energi fra ca. 70% af verdens befolkning i slutningen af 1990’erne til ca. 90% i dag (8). Samtidig udsættes vilde organismer i stigende grad for elektromagnetiske felter (EMF’er) fra distributionsnet (9). Bekymringen over de skadelige virkninger af EMF-eksponering på vilde organismer afspejles nu i et stigende antal artikler om emnet (10).

Undersøgelser, der vurderer virkningerne af EMF på organismer, spænder fra hvirveldyr (11, 12) til hvirvelløse dyr (13, 14) og mennesker (15, 16). Disse undersøgelser indikerer, at EMF’er fører til en højere dødelighed for forskellige organismer, som kan variere afhængigt af identiteten af de undersøgte taxon og betingelserne for eksponering for EMF, såsom intensitet, tid og eksponeringskilde. Især hos insekter kan EMF direkte hæmme udvikling, overlevelse og navigation hos f.eks. bananfluer (17-19) og honningbier (20), hvilket i sidste ende reducerer forekomsten af disse vilde insektbestøvere ved at påvirke deres egnethed negativt [f.eks. (21)]. Ved at påvirke bestøvere kan EMF også forstyrre plante-bestøverinteraktioner og bestøvningstjenester, selvom ingen tidligere undersøgelser har behandlet denne potentielle effekt eller vurderet mekanismerne bag de negative virkninger, som EMF udøver på bestøvere.

Honningbien (Apis mellifera L.) er den hyppigste blomstergæst i naturlige levesteder verden over på grund af dens brede menneskeskabte udbredelse, generelle fouragering (udendørs fødesøgning) og bestøvningseffektivitet (22). Derfor skal fouragerende bier navigere med succes for at lokalisere fødekilder og vende tilbage til deres reder ved hjælp af den naturlige vandrette komponent i Jordens EMF som signal (20). Det kræver et meget følsomt magnetoreceptionssystem baseret på lysuafhængige, ferromagnetiske baserede proteiner og radikalparbaserede kemiske magnetoreceptorer, såsom den lysfølsomme kryptokrom 2 (Cry2), som er involveret i at registrere retningskomponenten i EMF (23). Således er honningbier tilpasset udsving i den naturlige EMF, der udsendes af lyn, dyr og udenjordiske kilder, såsom solpletter, solcykler og solgeostorme (20, 24).

Honningbier udsættes imidlertid også i stigende grad for kunstig, lavfrekvent EMF (f.eks. fra luftledninger), der virker stressende på honningbier ved at ændre de magnetiske kort, der anvendes under fourageringsflyvninger og navigation, samt frembringer en magnetoreceptionsforstyrrelse (20). Det fører til, at færre honningbier vender tilbage til kolonien, desorientering eller endda et totalt tab af voksne fouragerere (kolonikollapsforstyrrelse) (25). Disse negative virkninger af EMF kan føre til en række yderligere virkninger på insekternes fysiologi og adfærd, herunder mindre indsamlet pollen og honning (26, 27), nedsat indlæringsevne, flyvedynamik, fouragering og fodring (28) samt øget rørføring i kolonien (29 ). Derfor vil forstyrrelser i form af EMF fra antropiske kilder forstyrre honningbiernes bestøvningstjenester, da de vil undgå steder, der udsættes for EMF (24). Imidlertid har ingen tidligere undersøgelser behandlet konsekvenserne af honningbiers eksponering for EMF med hensyn til (i) plantebestøvning og reproduktion og (ii) biokemiske og molekylære mekanismer, der ligger til grund for honningbiers adfærdsmæssige og antioxidante stressresponser.

I denne undersøgelse brugte vi en kombination af observationsfeltstudier og eksperimentelle manipulationer ved hjælp af en specialbygget magnetventil til at simulere og vurdere virkningerne af EMF induceret af seks højspændingstårne på honningbiens fysiologi, adfærd og bestøvningstjeneste på den selvinkompatible urteagtige plante Eschscholzia californica (Californisk valmue) (fig. 1A ). De master, der blev udvalgt til denne undersøgelse, var høje strukturer (20 m højde), hovedsageligt bygget af stål og nogle dele af kobber, der blev brugt til at understøtte en højspændingsledning med en boks til oplagring af energi i den øverste del af masten. Disse enheder genererer en EMF tæthed på 10 μT, med en top registreret mellem 12 og 17 m fra bunden af masten og i 25 til 30 cm højde og falder til næsten ingenting ved 200 m fra bunden af tårnet (fig. 1, B og C). Derudover vurderede vi ekspressionsniveauerne for udvalgte kandidatgener, der er involveret i antioxidantforsvar, fouragering, rumlig læring og magnetoreception, som en mulig mekanisme bag de negative virkninger af EMF på honningbier. Specifikt antog vi, at (i) EMF modulerer ekspressionsniveauerne af gener forbundet med oxidative stressveje, fourageringsadfærd, læring og magnetisk navigation; (ii) EMF udøver fysiologisk stress hos honningbier og forstyrrer deres adfærd og dermed deres bestøvningstjeneste, hvilket reducerer hunnernes reproduktive succes hos en målplanteart i marken; og (iii) virkningerne af EMF på plantereproduktion vil kaskade gennem samfundet og påvirke den samlede plantetæthed og artsrigdom. Vi forudsagde, at honningbier, der udsættes for EMF, ville vise øgede biokemiske stressmarkører og ændringer i genekspressionsniveauer forbundet med både stress og fouragering, hvilket påvirker deres bestøvningstjeneste sammenlignet med honningbier, der ikke udsættes for EMF. Derudover vil planter, der vokser under indflydelse af EMF i marken, modtage færre honningbibesøg, hvilket igen skulle reducere deres reproduktive produktion. Endelig bør plantearternes overflod og rigdom omkring master, der aktivt overfører elektrisk energi, øges med afstanden fra tårninfrastrukturen, en gradient, der vil være fraværende omkring inaktive (dvs. ikke transmitterende) master.

Diskussion

Vi har vist, at tilstedeværelsen af EMF under feltbetingelser signifikant forringede honningbiers bestøvningstjenester til planter efter en formodet molekylær mekanisme forbundet med adfærdsmæssig og fysiologisk stress. Individuelle stressprocesser blev drevet af aktiviteten af specifikke gener, en effekt, som vi kvantitativt gengav under laboratorieforhold. Virkningerne på organismeniveau blev omsat til et lavere antal blomsterbesøg, der reducerede frøproduktionen, hvilket igen sænkede mangfoldigheden og plantemængden. De negative virkninger, fra gener til eksperimentelle plantesamfund, var hovedsageligt relateret til afstanden til kilden: De blev kun observeret, når transmissionstårne var online (og dermed udsendte EMF).

Vi formoder, at honningbiers eksponering for EMF forstyrrer deres fourageringsevne ved at ændre deres magnetiske navigation, læring, beslutningsmekanismer, flyvning og fouragering og dermed forringer bestøvningsaktiviteten (30, 28). Hypotesen vil forklare den observerede reduktion af arbejdernes blomsterbesøg omkring områder i nærheden af aktive elektriske transmissionsmaster, som vi har fastslået er en fremtrædende kilde til stress for honningbier (28). Efter eksponering for EMF fandt vi en signifikant induktion med hensyn til ekspressionsprofiler af gener, der koder for forskellige antioxidantrelaterede proteiner, der understøtter fysiologisk stress sammenlignet med de ikke-eksponerede tilstande, hvor honningbiers fysiologiske stress ikke var tydelig. Den betydelige stigning i aktiviteten af de biokemiske stressveje ville gøre det muligt for enkeltindivider at modvirke den potentielle produktion af radikale par mellemprodukter med en meget reaktiv oxygennatur ved magnetfeltinduceret stress (31). Således vil proteiner, såsom katalase, thioredoxinreduktase 1, superoxiddismutase, Hsp40 og Hsp70, blandt andre, effektivt forhindre de skadelige virkninger af oxidativ stress afledt af skadelige elektroniske interaktioner (31). Disse gener er i vid udstrækning blevet anvendt som indikatorer for flere stressfaktorer (32), herunder eksponering for EMF på andre insektarter (31). Desuden blev der påvist højere niveauer af Hsp70-produktion hos honningbier efter eksponering for EMF under både feltbetingelser og manipulerende eksperiment i laboratoriet, hvilket tyder på, at honningbier oplever virkningerne af oxidativt stress induceret af eksponering for en antropisk EMF (33).

Vi observerede også, at EMF signifikant nedregulerede ekspressionsniveauerne for udvalgte kandidatgener, hvilket understøttede den aldersrelaterede overgang fra arbejde i bistadet (omsorg) til foragering efter mad udenfor (34). Disse omfatter tidligt respons gen 1 (ERG1), hormonreceptor 38 (HR38), guanosin 3′,5′-monophosphatafhængig proteinkinase (fouragering, For1), vitellogenin (Vg), calcium / calmodulinafhængig proteinkinase II (CaMKII) og Cry2. Derfor kan EMF have en negativ indvirkning på langsigtet hukommelsesdannelse (35), forringelse af magnetisk orientering i hvidt lys (36), opgavespecialisering (37), reduceret bevægelsesaktivitet og tilbagevenden til en omsorgsfænotype (34).

Sammen giver disse resultater en stærk indikation af, at eksponering for EMF under ekstranidal madindsamling fremkalder betydelig stress på honningbifysiologien, formodentlig på grund af en stigning i celletemperatur og hjernevævsskade under eksponering for EMF (38). I insekter inducerer selv en lille stigning i kropstemperaturen ændringer i respirationsmetabolismen og kan påvirke funktionen af de nervøse og endokrine systemer, som det afspejles i honningbiers adfærdsmæssige reaktioner og underliggende ændringer med hensyn til gen- og proteinekspressionsniveauer (39). Ikke desto mindre vil yderligere forskning ved hjælp af en transkriptomik / proteomics og biokemisk tilgang være nødvendig for at afsløre omfanget af virkningerne af EMF på insektbestøvere. Denne viden vil bidrage til at få et bredere perspektiv på de stadig uforudsete konsekvenser af menneskelig aktivitet på dyr og planter.

Som observeret omkring både de inaktive og aktive master var honningbiernes overflod mere påvirket af blomsterudfoldelsen end af afstanden til masterne, idet den var større ved højere tætheder af den Californiske valmue og uafhængig af mastens nærhed. Lignende resultater blev fundet for vilde overjordiske formerende bier (21), hvor rigdommen af bestøverarter var upåvirket af EMF. Tidligere undersøgelser tog dog ikke højde for planteudfoldelsen, som i vores undersøgelse viste en effekt i bestøverens overflod, uanset afstanden til de aktive master. En høj blomsterudfoldelse kan bestemme store besøgsrater af potentielle bestøvere; vores resultater viste, at den negative effekt af EMF er så stærk, at selv områder med lav blomstertæthed, men som er væk fra infrastrukturen, kan modtage flere bestøverbesøg end områder med større blomstervisning, men som er tæt på EMF-kilden. Selvom EMF ikke påvirkede honningbiernes overflod i undersøgelsesområdet, var det således forbundet med et nedsat antal honningbier, der kontaktede blomster fra de californiske valmuer, uafhængigt af blomstertærheden. En plausibel forklaring på dette resultat har at gøre med nedsat kognitiv og motorisk evne (28) og orienteringskapacitet (25) rapporteret for honningbier som følge af eksponering for EMF. Nedsat besøg af bestøvere matchede et signifikant fald i plantens reproduktive succes. Vi fandt ingen signifikante forskelle i frøproduktion blandt behandlinger for blomster, der modtog håndbestøvning, uafhængigt af om de blev udsat for eller ikke var udsat for virkninger af EMF. Derfor indikerer vores resultater, at en nedsat bestøvningstjeneste er den mest sparsomme forklaring på de observerede reduktioner i frøproduktionen end nogen potentiel direkte effekt af EMF på planterne gennem processer som ægløsning abort eller reduceret pollenspiring. Dette fund står i kontrast til tidligere undersøgelser, der dokumenterer negative direkte virkninger af EMF på plantereproduktion gennem nedsat pollenspiring (40). Vores resultater tyder således på, at EMF’s hovedpåvirkning på planters reproduktion er medieret af indirekte effekter af bestøvernes adfærd og derfor vil være større for selvinkompatible plantearter (41).

De negative virkninger af EMF på honningbier, der er beskrevet her, kan medføre betydelige reduktioner i planternes reproduktion på lokalt plan, dvs. omkring transmissionslinjer. I betragtning af at den globale stigning af landbrugsproduktionen (>300 %), der er nødvendig for den globale fødevaresikkerhed, afhænger af dyrebestøvning (42), har nogle undersøgelser (43) anslået, at uden biers bestøvningstjenester ville den samlede landbrugsproduktion falde med 8 %, og en stor del af virkningerne ville finde sted i udviklingslandene. Honningbier er den vigtigste bestøverart i vores undersøgelsesarter og i mange basisafgrøder (44). I øjeblikket er antallet af honningbikolonier faldende i nogle dele af verden på grund af en lang række trusler, såsom agrokemisk forgiftning, invasive arter, klimaændringer og fragmentering af levesteder (6). I denne forbindelse udgør EMF en voksende trussel, der vokser i sit fodaftryk gennem landbrugslandskaber (9). Samspillet mellem alle disse trusler kan true bestandene af honningbier yderligere og dermed føre til produktionstab for flere afgrøder (44), hvilket gør udfordringen med at opnå global fødevaresikkerhed vanskeligere.

Sammenfattende understøtter vores resultater forestillingen om, at EMF kan have direkte negative virkninger på honningbiers bestøvningsservice med skadelige konsekvenser for frøproduktionen af insektbestøvede plantearter og indirekte negative virkninger på plantesamfundet (overflod og rigdom) på grund af mulig forringelse af den bestøvningstjeneste, der kræves af plantesamfundet (40). Vi fremhæver også, at omfanget af EMF’s indvirkning på bestøvningstjenester på lokalt plan kan være meget større end tidligere antaget. Honningbier bruger elektriske felter til intraspecifik (inden for bistaden) og interspecifik (plantebestøver) kommunikation (9) og er i stand til at detektere den menneskeskabte EMF, og deres evne til orientering, navigation og fouragering forringes, hvilket i sidste ende vil påvirke deres sundhed og overlevelse (9, 28, 45 ). Vores undersøgelse giver stærke beviser for skadelige virkninger af EMF på honningbiers besøg og plantereproduktion og kan bidrage til at forklare, i det mindste delvist, den globale bestøvningskrise, der indebærer en fare for en tilstrækkelig produktion af mange afgrøder.

Læs mere:

Den trådløse stråling kan skade dyrelivet

Forbindelsen mellem mobilkommunikation og insektdødelighed synes at være sandsynlig

Stråling og konsekvenserne på dyr og planter

Opkald til alle miljøforkæmpere!

Noter:

*) Tidligere forskning har antydet, at elektromagnetisk stråling fra elledninger kan forstyrre nærliggende planter og dyr – selvom enkelte har antydet, at det unikke habitat, der findes i de træløse korridorer, hvor højspændingsledninger løber gennem skove, kan stimulere naturen positivt. Ud fra de afbillede elmaster dels fra den aktuelle forskningsrapport og dels den her nævnte forskningsartikel kan det noteres, at der er tale om forskellige typer af elmaster, hvilket måske kan forklare de forskellige resultater.

Referencer:

1) M. Jung, P. Rowhani, J. P. W. Scharlemann, Impacts of past abrupt land change on local biodiversity globally. Nat. Commun. 10, 5474 (2019).
PUBMED GOOGLE SCHOLAR

2) E. C. Ellis, J. O. Kaplan, D. Q. Fuller, P. H. Verburg, Used planet: A global history. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 110, 7978–7985 (2013).
PUBMED GOOGLE SCHOLAR

3) E. Allan, P. Manning, F. Alt, J. Binkenstein, S. Blaser, N. Blüthgen, S. Böhm, F. Grassein, N. Hölzel, V. H. Klaus, T. Kleinebecker, E. K. Morris, Y. Oelmann, D. Prati, S. C. Renner, M. C. Rillig, M. Schaefer, M. Schloter, B. Schmitt, I. Schöning, M. Schrumpf, E. Solly, E. Sorkau, J. Steckel, I. Steffen-Dewenter, B. Stempfhuber, M. Tschapka, C. N. Weiner, W. W. Weisser, M. Werner, C. Westphal, W. Wilcke, M. Fischer, Land use intensification alters ecosystem multifunctionality via loss of biodiversity and changes to functional composition. Ecol. Lett. 18, 834–843 (2015).
PUBMED GOOGLE SCHOLAR

4) S. Díaz, U. Pascual, M. Stenseke, B. Martín-López, R. T. Watson, Z. Molnár, R. Hill, K. M. A. Chan, I. A. Baste, K. A. Brauman, S. Polasky, A. Church, M. Lonsdale, A. Larigauderie, P. W. Leadley, A. P. E. van Oudenhoven, F. van der Plaat, M. Schröter, S. Lavorel, Y. Aumeeruddy-Thomas, E. Bukvareva, K. Davies, S. Demissew, G. Erpul, P. Failler, C. A. Guerra, C. L. Hewitt, H. Keune, S. Lindley, Y. Shirayama, Assessing nature’s contributions to people. Science 359, 270–272 (2018).
PUBMED GOOGLE SCHOLAR

5) X. P. Song, M. C. Hansen, S. V. Stehman, P. V. Potapov, A. Tyukavina, E. F. Vermote, J. R. Townshend, Global land change from 1982 to 2016. Nature 560, 639–643 (2018).
PUBMED GOOGLE SCHOLAR

6) S. G. Potts, J. C. Biesmeijer, C. Kremen, P. Neumann, O. Schweiger, W. E. Kunin, Global pollinator declines: Trends, impacts and drivers. Trends Ecol. Evol. 25, 345–353 (2010).
PUBMED GOOGLE SCHOLAR

7) J. A. Foley, R. DeFries, G. P. Asner, C. Barford, G. Bonan, S. R. Carpenter, F. S. Chapin, M. T. Coe, G. C. Daily, H. K. Gibbs, J. H. Helkowski, T. Holloway, E. A. Howard, C. J. Kucharik, C. Monfreda, J. A. Patz, I. C. Prentice, N. Ramankutty, P. K. Snyder, Global consequences of land use. Science 309, 570–574 (2005).
PUBMED GOOGLE SCHOLAR

8) World Development Indicators (2021); https://databank.worldbank.org/source/world-development-indicators.
GOOGLE SCHOLAR

9) A. J. Vanbergen, S. G. Potts, A. Vian, E. P. Malkemper, J. Young, T. Tscheulin, Risk to pollinators from anthropogenic electro-magnetic radiation (EMR): Evidence and knowledge gaps. Sci. Total Environ. 695, 133833 (2019).
PUBMED GOOGLE SCHOLAR

10) G. Redlarski, B. Lewczuk, A. Żak, A. Koncicki, M. Krawczuk, J. Piechocki, K. Jakubiuk, P. Tojza, J. Jaworski, D. Ambroziak, Ł. Skarbek, D. Gradolewski, The influence of electromagnetic pollution on living organisms: Historical trends and forecasting changes. Biomed. Res. Int. 2015, 234098 (2015).
PUBMED GOOGLE SCHOLAR

11) K. J. Fernie, S. J. Reynolds, The effects of electromagnetic fields from power lines on avian reproductive biology and physiology: A review. J. Toxicol. Environ. Health B Part B Crit. Rev. 8, 127–140 (2005).
PUBMED GOOGLE SCHOLAR

12) A. F. Pourlis, Reproductive and developmental effects of EMF in vertebrate animal models. Pathophysiology 16, 179–189 (2009).
PUBMED GOOGLE SCHOLAR

13) L. Albert, F. Deschamps, A. Jolivet, F. Olivier, L. Chauvaud, S. Chauvaud, A current synthesis on the effects of electric and magnetic fields emitted by submarine power cables on invertebrates. Mar. Environ. Res. 159, 104958 (2020).
PUBMED GOOGLE SCHOLAR

14) A. Thielens, D. Bell, D. B. Mortimore, M. K. Greco, L. Martens, W. Joseph, Exposure of insects to radio-frequency electromagnetic fields from 2 to 120 GHz. Sci. Rep. 8, 1–10 (2018).
PUBMED GOOGLE SCHOLAR

15) A. Lacy-hulbert, J. C. Metcalfe, R. Hesketh, Biological responses to electromagnetic fields. FASEB J. 12, 395–420 (1998).
PUBMED GOOGLE SCHOLAR

16) B. B. Levitt, H. Lai, Biological effects from exposure to electromagnetic radiation emitted by cell tower base stations and other antenna arrays. Environ. Rev. 18, 369–395 (2010).
GOOGLE SCHOLAR

17) E. Atli, H. Ünlü, The effects of microwave frequency electromagnetic fields on the development of Drosophila melanogaster. Int. J. Radiat. Biol. 82, 435–441 (2006).
PUBMED GOOGLE SCHOLAR

18) E. Atli, H. Ünlü, The effects of microwave frequency electromagnetic fields on the fecundity of Drosophila melanogaster. Turkish J. Biol. 31, 1–5 (2007).
GOOGLE SCHOLAR

19) D. J. Panagopoulos, L. H. Margaritis, The effect of exposure duration on the biological activity of mobile telephony radiation. Mutat. Res. 699, 17–22 (2010).
PUBMED GOOGLE SCHOLAR

20) T. E. Ferrari, Magnets, magnetic field fluctuations and geomagnetic disturbances impair the homing ability of honey bees (Apis mellifera). J. Apic. Res. 53, 452–465 (2014).
GOOGLE SCHOLAR

21) A. Lázaro, A. Chroni, T. Tscheulin, J. Devalez, C. Matsoukas, T. Petanidou, Electromagnetic radiation of mobile telecommunication antennas affects the abundance and composition of wild pollinators. J. Insect Conserv. 20, 315–324 (2016).
GOOGLE SCHOLAR

22) K. L. J. Hung, J. M. Kingston, M. Albrecht, D. A. Holway, J. R. Kohn, The worldwide importance of honey bees as pollinators in natural habitats. Proc. R. Soc. B Biol. Sci. 285, 20172140 (2018).
PUBMED GOOGLE SCHOLAR

23) O. Bazalova, M. Kvicalova, T. Valkova, P. Slaby, P. Bartos, R. Netusil, K. Tomanova, P. Braeunig, H. J. Lee, I. Sauman, M. Damulewicz, J. Provaznik, R. Pokorny, D. Dolezel, M. Vacha, Cryptochrome 2 mediates directional magnetoreception in cockroaches. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 113, 1660–1665 (2016).
PUBMED GOOGLE SCHOLAR

24) P. Migdał, E. Berbeć, P. Bieńkowski, M. Plotnik, A. Murawska, K. Latarowski, Exposure to magnetic fields changes the behavioral pattern in Honeybees (Apis mellifera L.) under laboratory conditions. Animals 12, 855 (2022).
PUBMED GOOGLE SCHOLAR

25) C. Hsu, F. Ko, C. Li, K. Fann, J. Lue, Magnetoreception system in honeybees (Apis mellifera). PLOS ONE 2, e395 (2007).
PUBMED GOOGLE SCHOLAR

26) V. P. Sharma, N. R. Kumar, Changes in honeybee behaviour and biology under the influence of cellphone radiations. Curr. Sci. 98, 1376–1378 (2010).
GOOGLE SCHOLAR

27) S. S. Kumar, Colony collapse disorder (CCD) in honey bees caused by EMF radiation. Bioinformation 14, 521–524 (2018).
GOOGLE SCHOLAR

28) S. Shepherd, M. A. P. Lima, E. E. Oliveira, S. M. Sharkh, C. W. Jackson, P. L. Newland, Extremely low frequency electromagnetic fields impair the cognitive and motor abilities of honey bees. Sci. Rep. 8, 7932 (2018). PUBMED GOOGLE SCHOLAR

29) D. Favre, Mobile phone-induced honeybee worker piping. Apidologie 42, 270–279 (2011).
GOOGLE SCHOLAR

30) M. C. Pereira, I. D. C. Guimarães, D. Acosta-Avalos, W. F. A. Junior, Can altered magnetic field affect the foraging behaviour of ants? PLOS ONE 14, e0225507 (2019).
PUBMED GOOGLE SCHOLAR

31) D. Pandir, R. Sahingoz, Magnetic field-induced oxidative stress and DNA damage in Mediterranean flour moth Ephestia kuehniella Zeller (Lepidoptera: Pyralidae) larvae. J. Pest Sci. 87, 79–87 (2014).
GOOGLE SCHOLAR

32) T. Tang, C. Wu, J. Li, G. Ren, D. Huang, F. Liu, Stress-induced HSP70 from Musca domestica plays a functionally significant role in the immune system. J. Insect Physiol. 58, 1226–1234 (2012).
PUBMED GOOGLE SCHOLAR

33) R. Goodman, M. Blank, Magnetic field stress induces expression of hsp70. Cell Stress Chaperon. 3, 79–88 (1998). PUBMED GOOGLE SCHOLAR

34) J. Chen, Y. Zhou, Y. Lei, Q. Shi, G. Qi, Y. He, L. Lyu, Role of the foraging gene in worker behavioral transition in the red imported fire ant, Solenopsis invicta (Hymenoptera: Formicidae). Pest Manag. Sci. 78, 2964–2975 (2022).
PUBMED GOOGLE SCHOLAR

35) C. Scholl, N. Kübert, T. S. Muenz, W. Rössler, CaMKII knockdown affects both early and late phases of olfactory long-term memory in the honeybee. J. Exp. Biol. 218, 3788–3796 (2015).
PUBMED GOOGLE SCHOLAR

36) Y. Gao, P. Wen, R. T. Cardé, H. Xu, Q. Huang, In addition to cryptochrome 2, magnetic particles with olfactory co-receptor are important for magnetic orientation in termites. Commun. Biol. 4, 1121 (2021).
PUBMED GOOGLE SCHOLAR

37) R. Ma, J. Rangel, C. M. Grozinger, Honey bee (Apis mellifera) larval pheromones may regulate gene expression related to foraging task specialization. BMC Genomics 20, 592 (2019).
PUBMED GOOGLE SCHOLAR

38) F. Forouharmajd, S. Pourabdian, H. Ebrahimi, Evaluating temperature changes of brain tissue due to induced heating of cell phone waves. Int. J. Prev. Med. 9, 40 (2018).
PUBMED GOOGLE SCHOLAR

39) L. G. Neven, Physiological responses of insects to heat. Postharvest Biol. Tec. 21, 103–111 (2000). GOOGLE SCHOLAR

40) M. Czerwiński, Ł. Januszkiewicz, A. Vian, A. Lázaro, The influence of bioactive mobile telephony radiation at the level of a plant community – Possible mechanisms and indicators of the effects. Ecol. Indic. 108, 105683 (2020).
GOOGLE SCHOLAR

41) V. Anic, C. A. Henríquez, S. R. Abades, R. O. Bustamante, Number of conspecifics and reproduction in the invasive plant Eschscholzia californica (Papaveraceae): Is there a pollinator-mediated Allee effect? Plant Biol. 17, 720–727 (2015).
PUBMED GOOGLE SCHOLAR

42) M. A. Aizen, L. D. Harder, The global stock of domesticated honeybees is growing slower than agricultural demand for pollination. Curr. Biol. 19, 915–918 (2009).
PUBMED GOOGLE SCHOLAR

43) M. A. Aizen, L. A. Garibaldi, S. A. Cunningham, A. M. Klein, How much does agriculture depend on pollinators? Lessons from long-term trends in crop production. Ann. Bot. 103, 1579–1588 (2009).
PUBMED GOOGLE SCHOLAR

44) A. M. Klein, B. E. Vaissière, J. H. Cane, I. Steffan-Dewenter, S. A. Cunningham, C. Kremen, T. Tscharntke, Importance of pollinators in changing landscapes for world crops. Proc. R. Soc. B Biol. Sci. 274, 303–313 (2007).
PUBMED GOOGLE SCHOLAR

45) J. Wyszkowska, P. Grodzicki, M. Szczygieł, Electromagnetic fields and colony collapse disorder of the honeybee. Prz. Elektrotechniczny 95, 137–140 (2019).
GOOGLE SCHOLAR

46) F. di Castri, E. Hajek, Bioclimatología de Chile (Editorial Universidad Católica de Chile, 1976).
GOOGLE SCHOLAR

47) F. Luebert, P. Pliscoff, in Sinópsis Bioclimática y Vegetacional de Chile. (Editorial Universitaria, 2006), pp. 296.
GOOGLE SCHOLAR

48) S. Cook, Genetic system, variation, and adaptation in Eschscholzia californica. Evolution 16, 278–299 (1962).
GOOGLE SCHOLAR

49) M. Arroyo, C. Marticorena, O. Matthei, L. A. Cavieres, Plant invasions in Chile: Present patterns and future predictions, in Invasive Species in a Changing World, En H. Mooney y R. Hobbs, Eds. (Island Press, 2000), pp. 385–421.
GOOGLE SCHOLAR

50) E. A. Leger, K. J. Rice, Assessing the speed and predictability of local adaptation in invasive California poppies (Eschscholzia californica). J. Evolution. Biol. 20, 1090–1103 (2007).
PUBMED GOOGLE SCHOLAR

51) F. Peña-Gómez, P. Guerrero, G. Bizama, M. Duarte, R. Bustamante, Climatic niche conservatism and biogeographical non-equilibrium in Eschscholtzia californica (papaveraceae), an invasive plant in the Chilean Mediterranean region. PLOS ONE 9, 1–8 (2014).
GOOGLE SCHOLAR

52) S. Kim, K. Kim, J. H. Lee, S. H. Han, S. H. Lee, Differential expression of acetylcholinesterase 1 in response to various stress factors in honey bee workers. Sci. Rep. 9, 10342 (2019).
PUBMED GOOGLE SCHOLAR

53) J. D. Evans, R. S. Schwarz, Y. P. Chen, G. Budge, R. S. Cornman, P. de la Rua, J. R. de Miranda, S. Foret, L. Foster, L. Gauthier, E. Genersch, S. Gisder, A. Jarosch, R. Kucharski, D. Lopez, C. M. Lun, R. F. A. Moritz, R. Maleszka, I. Muñoz, M. A. Pinto, Standard methods for molecular research in Apis mellifera. J. Apic. Res. 52, 1–54 (2013).
GOOGLE SCHOLAR

54) S. Wood, in Generalized Additive Models: An Introduction with R, (Chapman and Hall/CRC, ed. 2, 2017), pp. 496.
GOOGLE SCHOLAR

55) H. Akima, A. Gebhardt, akima: Interpolation of irregularly and regularly spaced data. R package version 0.6-2 (2020).
GOOGLE SCHOLAR

56) J. Pinheiro, D. Bates, S. DebRoy, D. Sarkar, R-Core Team, nlme: Linear and nonlinear mixed effects models. R-package version 3 (2021), pp. 1–152; https://CRAN.R-project.org/package=nlme.
GOOGLE SCHOLAR

57) R. V. Lenth, Emmeans: Estimated marginal means, aka least-squares means (2021); https://github.com/rvlenth/emmeans.
GOOGLE SCHOLAR

58) C. Sievert, Interactive Web-Based Data Visualization with R, plotly, and shiny (CRC Press, 2020).
GOOGLE SCHOLAR

59) H. Wickham, ggplot2: Elegant Graphics for Data Analysis (Springer-Verlag, 2016), pp. 260.
GOOGLE SCHOLAR